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Antes de ser actor fue un vendedor que ganaba $30 semanales. Entonces conoció a Nicolas Cage y éste le animó a probar suerte en el mundo de la interpretación. Su primer papel fue en A Nightmare on Elm Street (1984), dirigida por Wes Craven. Sin embargo, la fama le llegó al interpretar al policía Tommy Hanson en 21 Jump Street (1987-1991).
Entre sus papeles, destacan los de Edward Scissorhands (1990), Ed Wood (1994), Don Juan DeMarco (1995), Donnie Brasco (1997), Fear and Loathing in Las Vegas (1998), The Ninth Gate (1999), Antes que anochezca (2001), Finding Neverland (2004), Pirates of the Caribbean: the curse of the Black Pearl (2003), Pirates of the Caribbean: Dead Man's Chest (2006), Piratas del Caribe: en el fin del mundo (2007) y Pirates of the Caribbean: On Stranger Tides (2011).
Entre los proyectos que rechazó destacan Leyendas de pasión, Speed, Entrevista con el vampiro o Sin City. Por otra parte, fue considerado para películas como Titanic, Batman Forever, la trilogía Matrix o Hulk.
Una de las colaboraciones más reconocidas es la que forma junto al director Tim Burton. Ha participado en ocho de sus películas: Edward Scissorhands, Ed Wood, Sleepy Hollow (1999), Charlie y la fábrica de chocolate (2005), Corpse Bride (2005), Sweeney Todd (2007) y Alicia en el país de las maravillas (2010).
Depp siempre se ha interesado por personajes especiales, que son diferentes de los demás como Edward Scissorhands o Willy Wonka, personajes marginados o simplemente diferentes.
El 18 de febrero de 2008, el portavoz del actor Jude Law informó que éste junto con los actores Depp y Colin Farrell sustituirían en las escenas finales al fallecido actor Heath Ledger en la película The Imaginarium of Doctor Parnassus, estrenada en España el 23 de octubre de 2009. Por otro lado, ha protagonizado junto a Penélope Cruz la cuarta entrega de Piratas del Caribe, Pirates of the Caribbean: On Stranger Tides, que se estrenó el 20 de mayo de 2011.
Johnny interpretará al vampiro Barnabas Collins en la adaptación cinematográfica de una antigua serie de televisión. La película, cuyo estreno está previsto para 2012, estará dirigida por Tim Burton y llevará por título Dark Shadows. Robert Rodriguez declaró que pretendía contar con Johnny Depp para la secuela de Sin City y retomar el papel del agente de la CIA Sheldon Sands, que interpretó en Once upon a time in Mexico en una nueva película centrada en este personaje. La productora Infinitum Nihil, de la que Johnny Depp es copropietario, ha adquirido los derechos para la adaptación cinematográfica de la novela El manuscrito de Dante, que él protagonizará, según ha informado la revista Variety.
Vanity Fair publicó la lista de los Top 40 celebridades de Hollywood con más ingresos a lo largo de 2010. Depp fue clasificado no. 2 en la lista, ganó un estimado $100 millones por sus películas.